El Campeonato de la USL se formó cuando dos ligas profesionales existentes se combinaron en una sola propiedad de la liga antes de la temporada 2011. La liga fue diseñada para ayudar a garantizar la estabilidad a largo plazo del fútbol profesional en América del Norte y contó con 12 equipos en un par de divisiones de seis equipos durante su campaña inicial. Entre los miembros fundadores de la liga se encontraban cinco clubes de la USL desde hace mucho tiempo con más de 100 años de funcionamiento entre ellos, incluidos el Charleston Battery, el Pittsburgh Riverhounds SC y los Richmond Kickers.

En el transcurso de la década actual, el sofisticado modelo de negocio que proporciona la base de la USL ha permitido que la liga se convierta en la liga de fútbol profesional más grande de América del Norte, con 36 miembros actuales que incluyen grupos de propiedad de clase mundial. Los actuales propietarios de clubes de la liga también tienen participaciones en equipos que compiten en la Asociación Nacional de Baloncesto, la Liga Mayor de Béisbol, la Liga Nacional de Hockey, la Liga Menor de Béisbol y la Liga G de la NBA. En enero de 2017, después de un exhaustivo proceso de revisión de la solicitud, los EE. UU. La Federación de Fútbol otorgó el estatus de División II de la USL a partir de la temporada 2017, reconociendo la importante inversión y el alto nivel de excelencia operativa dentro de la USL y sus clubes miembros.